Основан при Русском Свободном университете в Праге по инициативе писателя и литературоведа, последнего личного секретаря Л. Н. Толстого, Валентина Федоровича Булгакова, возглавившего работы по созданию музея с конца 1933. Первоначально планировался музей русской эмиграции («Русский заграничный музей»). В процессе формирования концепции музея стало ясно, что его материалы и экспонаты будут представлять не только историю, творчество и быт русской эмиграции, но и культуру всей России, что и было зафиксировано в последующем его названии.

В 1934 инициативная группа, образованная при Русском Свободном университете, разработала «Положение о Русском Культурно-историческом музее в Праге», в котором были сформулированы статус, принципы управления и комплектования музея. В «Положении» было зафиксировано, что создаваемый музей носит временный характер и «в будущем должен быть перенесен в Россию как национальное достояние».

После принятия «Положения» дела музея были переданы в ведение Музейной комиссии университета, в состав которой в разное время входили историки искусства Н. Е. Андреев, Б. Н. Лосский, Е. И. Мельников, Н. Л. Окунев, архитекторы В. А. Брандт, Н. П. Пашковский, литературовед С. В. Завадский, историки П. А. Остроухов, В. В. Саханев, А. Н. Фатеев, М. В. Шахматов и И. А. Якушев. Председателем комиссии неизменно избирался ректор университета проф. М. М. Новиков, секретарем комиссии и заведующим музея – В. Ф. Булгаков.

Комплектование музея осуществлялось исключительно на основе пожертвований. В. Ф. Булгакову удалось привлечь к этому делу широкую эмигрантскую общественность путем создания института членов-корреспондентов, представлявших музей в различных странах русского рассеяния.

29 сентября 1935 в Збраславе состоялось торжественное открытие Русского культурно-исторического музея. За 9 лет своего существования музей собрал богатую коллекцию по истории и культуре русского зарубежья.

По мере формирования музейного собрания, были открыты следующие отделения: художественное, архитектурное, русской старины, книжное, ставшее затем научно-литературным, истории эмиграции, из которого позже выделились театральное и пушкинское отделения; библиотека музея, насчитывавшая впоследствии до пяти тысяч томов. В собрании музея хранились исторические документы, мемориальные предметы, автографы писателей и деятелей искусства, фотографии, коллекции наград, монет и бумажных ассигнаций, научные материалы. В музее проводились тематические выставки. Первой стала выставка печатных трудов русских ученых-эмигрантов, открытая в Татьянин день, 25 января 1935, и посвященная 180-летию Московского университета.

Сначала экспонаты располагались в помещении Русского свободного университета, с увеличением их численности остро встал вопрос о новом помещении. Помощь оказал чешский промышленник и меценат К. Бартонь-Добенин. Владелец Збраславского замка под Прагой предоставил русскому музею два зала, в которых были размещены художественный и культурно-исторические отделы. К 1939 музей занимал целое крыло замка из 8 залов.

Наиболее ценной частью собрания музея был художественный отдел, включавший около 400 картин 100 зарубежных русских мастеров, проживавших, главным образом, в Праге, Париже и Риге. С целью пополнения коллекции в мае 1937 В. Ф. Булгаков совершил поездку в Париж, где он встречался с художниками и получил в дар 75 картин и рисунков. По итогам поездки 3 октября 1937 в музее была открыта выставка «Собрание картин русских художников Парижа». В музее также прошли выставки работ И. Е. Репина из собрания его дочери Веры (4 июля – 4 октября 1936), Ф. А. Малявина (1937). В июне 1938 был открыт Рериховский зал, в котором экспонировалось 15 картин Н. К. Рериха.

Воспоминания В. Ф. Булгакова дают возможность восстановить экспозицию художественного отдела музея, занимавшего 4 зала. Первый зал представлял старую, реалистическую русскую живопись (И. Репин, Н. Богданов-Бельский, К. Высотский, Л. Браиловский и др.); второй – новую, умеренно-модернистскую живопись (К. Коровин, Н. Гончарова, Б. Григорьев, Д. Бушен, М. Манэ-Кац и др.); третий, рериховский зал, был целиком представлен работами Н.К. Рериха, в четвертом была собрана графика и новая живопись (Ю. Анненков, М. Добужинский, Ф. Бренсон, Г. Мусатов, К. Пясковский и др.).

В 1938 в Риге с помощью члена-корреспондента РКИМ художника А. И. Юпатова вышел краткий каталог, а затем альбом художественного собрания музея «Русское искусство за рубежом».

В 1941, после нападения Германии на СССР, В. Ф. Булгаков как советский гражданин был арестован оккупационными властями и отправлен в баварский концлагерь Вейссенбург. Директором музея стал Н. В. Зарецкий. В годы войны значительная часть экспонатов была утрачена при бомбежке. В 1944 музей был закрыт. После освобождения в июне 1945 Булгакову удалось перевезти часть собрания музея в здание советской школы в Праге и устроить там картинную галерею.

После войны уцелевшие фонды РКИМ были вывезены в СССР (в 1946 – документы и экспонаты, в 1948 – художественное собрание) и распределены по архивам и музеям. Архивные фонды оставались недоступными для исследователей вплоть до 1990-х. Ныне фонды РКИМ имеются в ГАРФ (Ф. Р-6784) и РГАЛИ (Ф. 1355). Художественные произведения и экспонаты хранятся в ГТГ (50 работ), ГРМ, ГМИИ, Государственном историческом музее и Государственном театральном музее имени А. А. Бахрушина.